O vermelhão e o cinábrio estão envolvidos na biossíntese do pigmento omocromo nos olhos, mas não nas asas das borboletas Bicyclus anynana

Scientific Reports volume 13, Número do artigo: 9368 (2023) Citar este artigo

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Se o mesmo pigmento for encontrado em diferentes tecidos de um corpo, é natural assumir que as mesmas vias metabólicas são implantadas de maneira semelhante em cada tecido. Aqui mostramos que esse não é o caso dos omocromos, os pigmentos vermelhos e alaranjados encontrados nos olhos e asas das borboletas. Testamos a expressão e a função do vermelhão e do cinábrio, dois genes de moscas conhecidos na via do omocromo, no desenvolvimento de pigmentos nos olhos e nas asas de borboletas Bicyclus anynana, ambas características com pigmentos avermelhados/alaranjados. Usando hibridização in-situ fluorescente (HCR3.0), localizamos a expressão de vermelhão e cinábrio no citoplasma de células pigmentares nos omatídeos, mas não observamos expressão clara de nenhum dos genes nas asas de larvas e pupas. Em seguida, interrompemos a função de ambos os genes, usando CRISPR-Cas9, o que resultou na perda de pigmento nos olhos, mas não nas asas. Utilizando cromatografia em camada delgada e espectroscopia UV-vis identificamos a presença de precursores de omocromo e omocromo nas escamas alaranjadas das asas e na hemolinfa das pupas. Concluímos que as asas sintetizam omocromos localmente, com enzimas ainda não identificadas, ou incorporam esses pigmentos sintetizados em outro local da hemolinfa. Diferentes vias metabólicas ou mecanismos de transporte levam, assim, à presença de omocromos nas asas e olhos das borboletas B. anynana.

Os omocromos são pigmentos vermelhos/alaranjados encontrados em uma variedade de espécies que servem a diversas funções. Eles estão presentes em células contendo pigmentos de crustáceos, aranhas e insetos e desempenham papéis importantes na padronização de cores, filtragem visual, proteção UV e desintoxicação de triptofano1. Os omocromos encontrados nas células pigmentares dos omatídeos de insetos, a unidade óptica dos olhos dos insetos, desempenham papéis importantes na proteção das células fotorreceptoras e na pigmentação geral dos olhos1,2,3. Os ommocromos encontrados nas manchas de cor vermelha e laranja nas asas de borboletas, como as borboletas Elymnias hypermnestra tinctoria4, Junonia coenia5,6 e Agraulis vanilla7, provavelmente servem para atrair um parceiro ou evitar o predador.

Os omocromos são produzidos pela via de biossíntese de omocromos, cujas enzimas têm sido estudadas principalmente nos olhos de sistemas-modelo de insetos como Drosophila melanogaster8, Tribolium castaneum9, Aedes aegypti10 e os lepidópteros Bombyx mori11 e Plutella xylostella12. Nessa via, o aminoácido triptofano é convertido nos pigmentos xantomatina e diidro-xantomatina que podem ser amarelos a vermelhos dependendo do ambiente redutor da célula13. Em Drosophila, quatro genes-chave que codificam diferentes enzimas nesta via incluem vermelhão, quinurenina formamidase (kfase), cinábrio e cardinal12. Depois que o triptofano é incorporado às células de pigmento pelo transportador de monocarboxilato putativo carmoisina14, o vermelhão codifica a triptofano oxigenase que converte o triptofano em formilquinurenina15. a quinurenina formamidase (kfase) codifica uma enzima homônima que converte formilquinurenina em quinurenina16. cinábrio codifica quinurenina 3-hidroxilase que converte quinurenina em 3-hidroxiquinurenina12. Finalmente, cardinal codifica a fenoxazinona sintetase que catalisa a conversão de 3-hidroxiquinurenina em xantomatina (laranja), que pode ser posteriormente convertida em diidro-xantomatina (vermelho), sob condições químicas redutoras13.

Alguns dos mesmos genes codificadores da enzima omocromo, precursores de metabólitos do omocromo e um regulador do fator de transcrição do omocromo ocular também foram identificados nas asas de algumas espécies de borboletas ninfálidas. Em Vanessa cardui, o triptofano é incorporado nos domínios de cor vermelha e bege da asa17, e a expressão de vermelhão e cinábrio está presente nas áreas pigmentadas de cor vermelha das asas em desenvolvimento de Heliconius erato18. Estudos posteriores identificaram optix como um dos principais fatores de transcrição que regulam a presença de pigmentos omocromáticos em borboletas19, porque seu nocaute resultou na perda de pigmentação de cor vermelha e laranja em várias espécies de borboletas, bem como levou à regulação negativa do omocromo genes associados à via em wings20. O papel direto do vermelhão e do cinábrio na produção de pigmentos omocromáticos nas asas das borboletas, no entanto, não foi testado.